هسته گیم پلی Marvel's Spider-Man: Miles Morales همانند نسخه قبلی خود است. این بازی دارای همان جهان باز است، نسخه ای تخیلی از منهتن امروزی، که پوشیده از برف است زیرا بازی در کریسمس جریان دارد. مایلز مانند پیتر پارکر کنترل می کند، اما با انیمیشن ها و توانایی های جدید، که با پیشروی خط داستان باز می شوند. قدرت‌های جدید عبارتند از Venom Blast که به بازیکن اجازه می‌دهد دشمنان را با بیو الکتریسیته ناتوان کند و وسایل الکترونیکی را شارژ یا تخلیه کند. استتار، که به مایلز نامرئی موقت می دهد. و Mega Venom Blast، متشکل از یک انفجار عظیم الکتریسیته زیستی است که به تمام دشمنان نزدیک آسیب می رساند. بازی ابزارهای جدیدی مانند Remote Mines را معرفی می کند که می تواند به دشمنان یا تابلوهای برق متصل شود. دستگاهی که جنگنده های هولوگرافیک را برای کمک به جنگ فرا می خواند. و چاه های جاذبه که چندین دشمن را به دام می اندازد و ضربه زدن به آنها را آسان تر می کند. توانایی ها و ابزارهای مایلز را می توان با بالا رفتن سطح بازیکن از طریق سیستم درخت مهارت ارتقا داد. یکی دیگر از ویژگی‌هایی که بازی ارائه می‌کند، اپلیکیشن Miles' Spider-Man است که به او بازخوردی در مورد جنایات رخ داده در شهر نیویورک و محل وقوع این جنایات می‌دهد. هر گونه ماموریت جانبی را که برای انجام آنها در دسترس است به بازیکن اطلاع می دهد که برای ارتقاء سطح سودمند است.